2005年の第44回衆議院議員総選挙では小泉旋風に乗る自由民主党の二田孝治を約9000票差で下し、再選（二田も比例復活）。この総選挙で民主党は大敗し、岡田克也代表は辞任。岡田の後継を選出する民主党代表選挙では菅直人の推薦人、選挙対策本部事務局長を務めるも、菅はわずか2票差で前原誠司に敗れた。
2009年の第45回衆議院議員総選挙では、秋田1区で3万票超の大差をつけ、二田に比例復活すら許さず3選を果たした。同年11月、鳩山由紀夫内閣の下で設置された行政刷新会議の「事業仕分け」第1弾で、第1ワーキンググループ（総務省・国土交通省関連）の主査（リーダー）を務める。同年11月の民主党秋田県連代表選挙には出馬せず、松浦大悟（参議院議員）新代表の下で県連幹事長に就任した。
2010年5月、普天間基地代替施設移設問題をめぐり鳩山由紀夫首相が辞任。後任の菅直人首相の下で、内閣総理大臣補佐官（国家戦略・行政刷新担当）及び副幹事長に起用される。
2011年3月26日、福島第一原子力発電所事故への対応に馬淵澄夫が内閣総理大臣補佐官に起用され、内閣法による補佐官の定員5人を越えたため、首相補佐官を退任。

* 2006年5月23日、国立国会図書館法の一部を改正する法律案を提出。
* 2010年5月21日、公益法人などが対象の事業仕分け第2弾後半の作業で、宝くじ関連の公益法人3団体が行っている4事業について、「廃止」と判定した。そのうえで、「総務相は、無駄な広報宣伝事業などの問題が解決するまでは、宝くじ販売を認めるべきではない」と発言し取りまとめた。この発言に対して産経新聞のコラム産経抄は「総務省ＯＢの天下り役員に２千万円前後の給与が払われているのも問題だが大人気ない」としている。また「地方の自由だろ！」「宝くじを買う楽しみを奪うな！」などの声が上がった。この宝くじ発売中止取りまとめに対して枝野幸男行政刷新大臣、原口一博総務大臣が直ちに発売をやめる考えはないと発表したことに対し、寺田は「問題点は明確なので直ちに改革案を出して（もらって）、今までどおり宝くじが皆さんの楽しみのために使われる形にもって行きたい」と語った。

　「首相の会食、身内ばっかり　「情報不足」に拍車」 。
* 公式ホームページのプロフィール欄で、「尊敬する人物」に吉田茂を挙げていたが、麻生内閣が発足した2008年頃に後藤田正晴に書き換えた（麻生太郎は吉田茂の孫にあたる）。
* 2009年8月の第45回衆議院議員総選挙では、政見放送の中のスタジオ外収録映像で、「まず党を選んでほしい。そして、その党の候補者として自分がふさわしいかを見てほしい。」との旨を述べた。また、選挙カーによる名前の連呼を一切行わずに、選挙区内のほぼ全域で小規模な集会を開催するという独自の手法で選挙戦を戦った。選挙ポスターは顔写真の面積を小さくし、集会のスケジュールを詳しく掲載した。

* 2006年11月、議員宿舎で女性と同棲していると報じられた（当時、寺田は未婚）。
民主党秋田県連内の混乱
* 2003年8月、寺田は民主党秋田県連が募集した第43回衆議院議員総選挙の候補者公募に応募し、秋田県第1区での公認が内定した。しかし、日本労働組合総連合会（連合）秋田がこの決定に疑問を呈し、寺田は県連への不信感を表明。一旦は公認を辞退する構えを見せたが、この騒動の責任を取る形で秋田県連の三役が更迭され、県連は執行部を刷新。同年の総選挙で寺田は民主党の公認を受け、秋田1区で初当選した。
* 2009年4月、父・寺田典城の引退に伴う秋田県知事選挙では、民主党秋田県連は元秋田県小坂町長の川口博を擁立するが、社会民主党や連合がこれに反発。社民党は自民党が擁立した元秋田市長の佐竹敬久を支持し、佐竹が当選した。
* 2009年7月、知事選で同県連が擁立・支持した前小坂町長の川口博氏を秋田2区の総選挙に擁立するため、民主党秋田県連の総務会長や同県連2区常任幹事13人中12人民主、川口氏支援へ集団離党　秋田２区、共闘は事実上崩壊　 - 秋田のニュース - 都道府県別 - 47NEWS（よんななニュース）
www.47news.jp/localnews/akita/2009/08/post_20090807010357.htmlが集団離党する事態に発展した。
* 2009年7月、秋田県選挙区選出で無所属（会派は民主党・新緑風会）の鈴木陽悦参議院議員が民主党への入党を希望したが、秋田県連代表だった寺田が難色を示し、結局鈴木の入党が8月の第45回衆議院議員総選挙後まで保留された。寺田のこの対応に対し、鈴木がブログで寺田を批判。寺田も自身のブログで鈴木の批判に反論した。
** 鈴木は同年10月、小沢一郎民主党幹事長の要請を受ける形で民主党に入党したが、寺田は2010年7月の第22回参議院議員通常選挙に際しても、鈴木をそのまま公認候補にせず、あえて候補者を公募した。結果的には党執行部の意向で鈴木が秋田県選挙区で民主党の公認を受けたが、鈴木は自由民主党が擁立した石井浩郎に敗れた。なおこの参院選で、寺田の父で元秋田県知事の寺田典城がみんなの党公認で比例区から出馬し、当選している。